les parasites qui manipulent le comportement de leur hôte pour les exposer au prédateur dont le parasite à besoin…

Un parasite pousse les chimpanzés dans les griffes des léopards !

Toxoplasma gondii modifie le comportement des chimpanzés : au lieu de fuir l’odeur  de leur principal prédateur (notamment de son urine ), le léopard, les singes infectés par ce parasite sont attirés vers le félin. Or le parasite ne peut fermer son cycle vital que chez ce prédateur. Nous vous proposerons des extraits des articles scientifiques d’où ces savoirs proviennent, Nous vous faciliterons l’accès aux articles pour permettre aux scientifiques que vous êtes d’approfondir- c’est ce qui caractérise ces Tremplins. Nous présenterons aussi quelques autres exemples de parasites qui manipulent le comportement de leur hôte, évoquerons quelques vulgarisations sensationnalistes. Nous discuterons un peu les obstacles conceptuels que ces curiosités écologiques révèlent peut-être auprès du public et des élèves.

Les « Zombies » dans Science et Vie Junior

Sous un titre accrocheur  » les zombies sont parmi nous » un dossier dans Science et Vie Junior (mai 2016) extraits intranet.pdf évoque et illustre magnifiquement (cf. Fig 1) ces manipulations du comportement du chimpanzé par le parasite Toxoplasma gondii.
L’article d’origine semble être Poirotte, C., et al. (2016) ici. (Les membres Expériment@l peuvent accéder à ces textes) Les BD semblent provenir de National Geographic. ici

Fig 1: Toxoplasma gondii modifie le comportement des chimpanzés. ils sont attirés par le félin. [img] source National Geographic

Un parasite inoffensif et une curiosité du monde animal…

Science et Vie du même mois (extraits-intranet.pdf) discute aussi ce thème curieux de l’écologie des parasites , mais évoque la possibilité – inquiétante – du changement de comportement humain de ce parasite qui infecte très fréquemment les humains à partir de chats  : la prévalence de de l’infection est de 30% selon Flegr, J. (2013).
Poirotte, C., et al. (2016) indiquent que les humains infectés trouvent l’odeur d’urine de chat plaisante alors que les non-infectés l’estiment déplaisante. « infected men rate cat urine, but not tiger urine, as pleasant while non-infected men do not « .
Kaushik, M., Knowles, S. C. L., & Webster, J. P. (2014). ici (Les membres Expériment@l peuvent accéder à ces textes) indiquent que ce même parasite manipule le comportement des rats et fait qu’ils recherchent l’odeur du chat !
On avait jusque récemment déclaré cette infection sans problèmes apparents sauf durant la grossesse « La toxoplasmose est l’une des affections parasitaires les plus fréquentes. Si elle est généralement bénigne, sa survenue pendant la grossesse peut être grave en raison du risque de lésions du système nerveux central du fœtus » selon Doctissimo . Cela pourrait être en train de changer…

…ou un parasite qui rend mentalement mou et plus vulnérable ?

En effet les humains infectés subissent des effets sur la personnalité et la concentration, les temps de réaction. « T. gondii induces behavioral modifications such as personality changes, prolonged reaction times and decreased long-term concentration. » selon Poirotte, C., et al. (2016) ici (Les membres Expériment@l peuvent accéder à ces textes)
En se référant à Flegr, J. (2013). Dans un article au titre provocant « How and why Toxoplasma makes us crazy«   Ce dernier indique que cette infection pourrait avoir des effets dramatiques sur la santé mentale et des effets sur les accidents de la route et au travail ainsi que les suicides. Il évoque la possibilité que cette modification du comportement rendrait plus vulnérables aux prédateurs félins de notre passé évolutif ceux qui sont infectés « « At least some of these effects, […] are products of manipulation activity by Toxoplasma aiming to increase the probability of transmission from intermediate to definitive host through predation.« Flegr, J. (2013) ici (Les membres Expériment@l peuvent accéder à ces textes)

Le lien entre des troubles du comportement humain et parasite est renforcé par d’autres recherches montrant que  les anti-parasitaires ( contre T. gondii)  semblent avoir les mêmes effets que les antidépresseurs sur certaines désordres affectifs fréquents  humains comme la dépression (Webster, J.,et al., 2006) ici (Les membres Expériment@l peuvent accéder à ces textes)

Et les mécanismes sous-jacents ?

Flegr, J. (2013) évoque – sans donner de détails-   un mécanisme possible pour ces effets sur le psychisme  « …these effects, possibly mediated by increased dopamine and decreased tryptophan…« Flegr, J. (2013) ici (Les membres Expériment@l peuvent accéder à ces textes) .
Pour un biologiste l’idée que la dopamine puisse – libérée au bon endroit – influencer les temps de réaction, la concentration et la personnalité, est facile à imaginer On l’on sait que ce neurotransmetteur est au coeur des mécanismes qui motivent (au sens psychologique : incitent à l’action et l’orientent (Myers, D. G., 1998)).
Mais cette hypothèse plaisante ne semble pas avoir pu être vérifiée de manière indiscutable et les auteurs discutent ces modèles avec circonspection et en indiquent les limites. Comme souvent la vulgarisation transforme cette prudence des scientifiques en certitude. Science et Vie (extraits-ici) adopte un ton assez affirmatif en indiquant que les kystes se retrouvent dans l’amygdale, et suggèrent que cela explique le lien entre peur et odeur. Les lecteurs trouveront de nombreux exemples dans la presse qui sont bien plus affirmatifs. Et ceux qui enseignent seront bien empruntés pour ne pas tomber dans les affirmations simple dans des enseignements surchargés… ? la question de la vérité dans l’enseignement des sciences est une vaste question sur laquelle nous reviendrons …

Poulin (2010) ici dans cet excellent review est très prudent  :  « The mechanisms used by parasites to alter host behavior following infection remain perhaps the least understood aspect of host manipulation by parasites. Once an animal acquires a parasite, existing behavior patterns are changed, or novel behaviors are manifested, via either direct or indirect mechanisms (Lefèvre et al., 2009a; Thomas et al., 2005). Parasites may directly secrete neuroactive substances causing a change in host behavior, or the presence of the parasite may indirectly influence or interfere with host biochemical pathways, leading coincidentally to a change in host behavior.  » Poulin, R. (2010) p. 176 (Les membres Expériment@l peuvent accéder à ces textes) Il évoque des neuromédiateurs dans certains cas, mais le mécanisme d’action reste à élucider semble-t-il.« For example, the trematode Schistosoma mansoni secretes opioid peptides into its host, thus influencing both host immunity and neural function. » Poulin, R. (2010) p. 176
Des prix Nobel à faire pour nos élèves en élucidant ces mécanismes ?

une perspective évolutionniste.

« En biologie rien n’a de sens si ce n’est à la lumière de l’évolution » disait Dobzhansky (1973). Les explications basées sur la méchanceté du parasite, sa ruse, sa perversité, l’innocence de la pauvre vicitme, sont donc non-pertinentes (ou plutôt elles nous disent quelque chose sur notre vision du monde et nos explications spontanées où l’intentionnalité et le finalisme semblent être profondément ancrés (Coley, J. D., & Tanner, K.,2015) ici).

Voyons plutôt quelques extraits de ce que proposent les spécialistes pour vous faire envie de lire plus… (Tremplins ;-)

Que ces changements de comportements soient de simples effets secondaire pathologiques de l’infection est peu plausible selon Poulin, R. (2010). Il discute comment ces modifications – qui conduisent les hôtes dans lesquels ils sont à la mort – ont pu produire plus de descendants chez le parasite, malgré l’exposition de l’hôte manipulé à des risques accrus.


Fig 2: Curtuteria australis – manipule le comportement de son hôte ce qui l’expose à la prédation par l’hôte final et augmente le taux de transmission – même si cela augmente les pertes avec d’autres prédateurs . [img] source Poulin (2010)

Poulin, et al.  (2010) suggèrent qu’intervenir dans les mécanismes existants de régulations du comportement serait particulièrement efficace en termes d’investissement du parasite vs. transmission accrue.
« In particular, parasites that specifically target host compensatory responses could thus make use of existing host mechanisms to meet their own transmission needs without overly compromising host fitness (Lefèvre et al., 2008 and Lefèvre et al., 2009a). Vector-borne parasites, for instance, are known to change the feeding behavior of their vector, for example, increasing its probing rate, in ways that make parasite transmission more likely (Hurd, 2003, Moore, 1993 and Rogers & Bates, 2007).
Plus loin Poulin, et al.  (2010) mentionnent le cas d’un parasite (plasmodium gallinaceum) qui diminue la capacité de son hôte (le moustique Aedes aegypti) à trouver où piquer, ce qui réduit la fécondité et les pousse à piquer plus la récupérer :
 » In addition, vectors also usually incur a reduction in fecundity when they harbor parasites (Hurd et al., 1995). However, when malaria-infected mosquitos are allowed to bite more hosts per unit time (the consequence of manipulation by the parasite), they recover their normal fecundity (Rossignol et al., 1986
ici (Les membres Expériment@l peuvent accéder à ces textes) ). »

Pourquoi c’est tellement troublant qu’un parasite manipule le comportement de son hôte – humain ?

Qu’un parasite cause du tort – peu ou prou – à son hôte  est facile à concevoir. Que le parasite Schistosoma cause des troubles comme des saignements urinaires ou des troubles intestinaux, est facile à imaginer.

Que son proche parent dans nos lacs Trichobilharzia – appelé « puce de canards » – gâte nos baignades dès que l’eau atteint enfin une température agréable ne surprend guère. Pour un review, cf Soldánová, et al. (2013). ici.

Il cause une réaction du système immunitaire – médiée par les IgE – contre les parasites (celui dont les déclenchemnents intempestifs cause l’allergie : cf. IgE-mediated activation of accessory cells has an important role in resistance to parasite infection.).
Que cela produise des démangeaisons lors des contacts ultérieurs est bien désagréable mais ne remet pas en cause nos conceptions de l’esprit et du corps.

Fig 3: Des cercaires de  Trichobilharzia issu d’un mollusque recherchent un oiseau lacustre et atteignent parfois accidentellement un nageur. [img] source Soldánová, et al. (2013).

Que le parasite puisse manipuler le comportement de son hôte -surtout humain ! – d’une manière qui mette sa vie en grand danger est plus difficile à concevoir et plus troublant.

Ce coté troublant explique peut-être la couverture médiatique actuelle à la recherche de sensationnalisme ; Science et Vie junior parle de « Zombie »,

Dans le fond pourquoi est-ce si choquant ?

Pourquoi est-il si surprenant qu’un parasite manipule notre comportement ? Peut-être parce que cela met en cause la séparation entre le corps et l’esprit (dualisme) ? Accepter que la motivation, celle qui incite à savourer des oeuvres littéraires ou philosophiques soit liée à un neurotransmetteur particulier est plus facile pour un biologiste, probablement. Dans ce modèle on imagine assez facilement que si un parasite perturbe ce circuit de la dopamine il manipule nos envies et oriente nos actions. Pourtant les drogues comme le tabac ou l’alcool ont bien cet effet !

Peut-être est-ce troublant parce que cela semble remettre en question le libre arbitre si important pour les adolescents en quête de leur autonomie ? Ce parasite nous conduirait à faire ce que nous n’avons pas voulu ou à ne pas faire ce que nous avons voulu.Pourtant les drogues comme le tabac ou l’alcool ont bien cet effet !

Les lecteurs qui auraient connaissance de textes sur ces points pourraient commenter dans Bio-Tremplins | Expériment@l ou simplement nous écrire et nous reporterons sur les plateformes.

Gageons que ces étranges manipulations du comportement par le parasite pourront stimuler des débats en classe sur les questions des fondements biologiques du comportement, sur le libre arbitre, sur les désordres psychologiques,  sur les cycles parasitaires, sur l’importance des hôtes intermédiaires pour l’adaptation des parasites, et sans doute bien d’autres.

D’autres exemples :

Le trematode qui rend les fourmis suicidaires et les ruminants… formicivore ?

Un autre cas étonnant : celui de Dicrocoelium dendriticum dont les métacercaires manipulent le comportement des fourmis infestées : elles grimpent alors au sommet des herbes et leurs mandibules restent bloquées fermées pour la nuit. Ainsi elles sont plus facilement ingérées par les herbivores.

Life Cycle

Fig 4: Dicrocoelium dendricitum manipule le comportement des fourmis,  ce qui les rend plus facilement ingérés par les herbivores. [img] source CDC

Ruminants are the usual definitive hosts for Dicrocoelium dendricitum, although other herbivorous animals, carnivores, and humans can serve as definitive hosts. Embryonated eggs are shed in feces . The eggs are ingested by a snail . Many species of snail may serve as the first intermediate host, including Zebrina spp. and Cionella spp. When the miracidia hatch , they migrate through the gut wall and settle into the adjacent vascular connective tissue, where they become mother sporocysts . The sporocysts migrate to the digestive gland where they give rise to several daughter sporocysts. Inside each daughter sporocyst, cercariae are produced . The cercariae migrate to the respiration chamber where they are shed in slime ball from the snail . After a slime ball is ingested by an ant, the cercariae become free in the intestine and migrate to the hemocoel where they become metacercariae . Many ants may serve as the second intermediate host, especially members of the genus, Formica. After an ant is eaten by the definitive host , the metacercariae excyst in the small intestine. The worms migrate to the bile duct where they mature into adults . Humans can serve as definitive hosts after accidentally ingesting infected ants .

Fig 5: Dicrocoelium dendricitum manipule le comportement des fourmis,  ce qui les rend plus facilement ingérés par les herbivores. [img] source USCDC

Les nématomorphes, qui poussent des insectes à « se suicider » dans l’eau pour boucler leur cycle de vie.

Le Leucochloridium…  qui infecte les tentacules des escargots

http://sweetrandomscience.blogspot.ch/2013/06/10-histoires-de-zombies-le-parasite.html

Le ménage à trois où une coccinelle (Coleomegilla maculata) infectée par un virus protège la pupe d’une guêpe parasite (Dinocampus coccinellae)

  • Dheilly, N. M., Maure, F., Ravallec, M., Galinier, R., Doyon, J., Duval, D., … Mitta, G. (2015). Who is the puppet master? Replication of a parasitic wasp-associated virus correlates with host behaviour manipulation. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 282(1803), 20142773. http://doi.org/10.1098/rspb.2014.2773
  • Zimmer, Carl. (2015) Parasitic Wasps Infected with Mind-Controlling Viruses. National Geographic, (2015, février 11). Consulté 30 juin 2016, à l’adresse http://phenomena.nationalgeographic.com/2015/02/10/parasites-within-parasites/
(Selon Patrick Schmitz, il semble que c’est dans cette édition que sont parues les versions originales des BDs de Science et Vie)

Références

  • Barnéoud, Lisa. (2016), Toxoplasma gondii, le parasite qui pousse à faire des rucs dingues, Science et Vie, Mai 2016 pp. 70-74 extraits-intranet.pdf
  • Dobzhansky, T. (1973). Nothing in biology makes sense except in the light of evolution. American Biology Teacher, 35(3), 125-129.
  • Coley, J. D., & Tanner, K. (2015). Relations between Intuitive Biological Thinking and Biological Misconceptions in Biology Majors and Nonmajors. CBE-Life Sciences Education, 14(1), ar8. http://doi.org/10.1187/cbe.14-06-0094
  • Flegr, J. (2013). How and why Toxoplasma makes us crazy. Trends in Parasitology, 29(4), 156‑163. http://doi.org/10.1016/j.pt.2013.01.007
  • Goubet, Fabien. (2016)  un parasite pousse les chimpanzes dans les griffes des leopards, Le Temps extraits-intranet.pdf
  • Kaushik, M., Knowles, S. C. L., & Webster, J. P. (2014). What Makes a Feline Fatal in Toxoplasma gondii’s Fatal Feline Attraction? Infected Rats Choose Wild Cats. Integrative and Comparative Biology, 54(2), 118‑128. http://doi.org/10.1093/icb/icu060
  • Myers, D. G. (1998). Psychologie: Flammarion.
  • Poulin, R. (2013). Parasite manipulation of host personality and behavioural syndromes. Journal of Experimental Biology, 216(1), 18‑26. http://doi.org/10.1242/jeb.073353
  • Poulin, R. (2010). Chapter 5 – Parasite Manipulation of Host Behavior: An Update and Frequently Asked Questions. In T. J. R. H. Jane Brockmann Marc Naguib, Katherine E.Wynne-Edwards, John C.Mitani and Leigh W.Simmons (Éd.), Advances in the Study of Behavior (Vol. 41, p. 151‑186). Academic Press. Consulté à l’adresse http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0065345410410050
  • Poirotte, C., Kappeler, P. M., Ngoubangoye, B., Bourgeois, S., Moussodji, M., & Charpentier, M. J. E. (2016). Morbid attraction to leopard urine in Toxoplasma-infected chimpanzees. Current Biology, 26(3), R98‑R99. http://doi.org/10.1016/j.cub.2015.12.020
  • Rossignol, P. A., Ribeiro, J. M., & Spielman, A. (1986). Increased biting rate and reduced fertility in sporozoite-infected mosquitoes. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 35(2), 277‑279.http://europepmc.org/abstract/med/3953943
  • Peyrières, Carine. (2016) Les animaux zombies, Science et Vie junior mai 2016extraits intranet.pdf
  • Soldánová, M., Selbach, C., Kalbe, M., Kostadinova, A., & Sures, B. (2013). Swimmer’s itch: etiology, impact, and risk factors in Europe. Trends in Parasitology, 29(2), 65‑74. http://doi.org/10.1016/j.pt.2012.12.002
  • Webster, J. ., Lamberton, P. H. ., Donnelly, C. ., & Torrey, E. . (2006). Parasites as causative agents of human affective disorders? The impact of anti-psychotic, mood-stabilizer and anti-parasite medication on Toxoplasma gondii’s ability to alter host behaviour. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 273(1589), 1023‑1030. http://doi.org/10.1098/rspb.2005.3413
  • Dheilly, N. M., Maure, F., Ravallec, M., Galinier, R., Doyon, J., Duval, D., … Mitta, G. (2015). Who is the puppet master? Replication of a parasitic wasp-associated virus correlates with host behaviour manipulation. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 282(1803), 20142773. http://doi.org/10.1098/rspb.2014.2773
  • Zimmer, Carl. (2015) Parasitic Wasps Infected with Mind-Controlling Viruses. National Geographic, (2015, février 11). Consulté 30 juin 2016, à l’adresse http://phenomena.nationalgeographic.com/2015/02/10/parasites-within-parasites/
  • Zimmer, Carl. (2015) Mindsuckers,  National Geographic, (2014, novembre). Consulté 30 juin 2016, à l’adresse http://ngm.nationalgeographic.com/2014/11/mindsuckers/zimmer-text

Remerciements

Nous remercions pour leurs précieuses suggestions, références et relectures Christian Lavorel, Fabrice Pittet, Patrick Schmitz, Laura Weiss, Bruno Strasser

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